Иван Агафонов родился в 1992 году. Окончил Центральную музыкальную школу при Московской государственной консерватории имени П. И. Чайковского (2010, класс Марии Ситковской) и Московскую консерваторию (2015, класс профессора Александра Бобровского), после чего продолжил обучение в Цюрихском университете искусств (класс профессора Кристофа Шиллера, класс дирижирования Марка Кишшоци). В 2017 году окончил ассистентуру-стажировку Московской консерватории. Лауреат международных конкурсов.

Участвовал в сессиях Молодежного симфонического оркестра Поволжья. В 2017–2023 гг. – второй концертмейстер группы альтов Российского национального оркестра, в 2023–2025 гг. – артист Квартета имени Вайнберга.

Куратор музыкальных программ фестиваля музыки и науки «Другой звук», который с 2022 года проводится в Карачаево-Черкесской Республике.

Выступает как солист с симфоническими и камерными оркестрами в России и за рубежом. Активно участвует в концертах камерной музыки. Преподает в Московской консерватории.